Die Kunstsektion umfasst folgende Abteilungen bzw. Förderungsbereiche:

Abteilung 1 - Bildende Kunst, Architektur, Design und Mode

Abteilung 2 - Musik und darstellende Kunst, Kunstschulen, Allgemeine Kunstangelegenheiten

Abteilung 3 - Film und Medienkunst, Fotografie, Rechtsangelegenheiten

Abteilung 4 - Förderungskontrolle, Statistik, Kosten- und Leistungsrechnung der Sektion

Abteilung 5 - Literatur und Verlagswesen

Abteilung 6 - Bilaterale und multilaterale kulturelle Auslandsangelegenheiten, Auszeichnungsangelegenheiten, Öffentlichkeitsarbeit für die Sektion

Abteilung 7 - Förderung regionaler Kulturinitiativen und -zentren, Unterstützung interkultureller Aktivitäten, spartenübergreifende Projekte

Aus dem unmittelbaren Verwaltungsbereich der Kunstsektion ausgelagerte, intermediäre Institutionen sind der 1980 gegründete Österreichische Filmförderungsfonds, der 1993 in Österreichisches Filminstitut umbenannt worden ist, und der 1989 gegründete Verein KulturKontakt AUSTRIA für kulturelle Kooperationen mit den neuen Demokratien in Osteuropa. Darüber hinaus wurde die Verwahrung und Verwaltung der Kunstsammlung des Bundes (Artothek des Bundes) im Jahr 2002 an die "Gesellschaft zur Förderung der Digitalisierung des Kulturgutes" übergeben.